华中农业大学植物科学技术学院华红霞教授、生命科学技术学院张启发院士团队联合在《国家科学评论》（National Science Review，NSR）在线发表题为“Ultrabithorax is a key regulator for the dimorphism of wings, a main cause for the outbreak of planthoppers in rice”的研究论文。研究揭示了Hox基因Ultrabithorax（Ubx）在水稻重要害虫褐飞虱中独特的表达模式及其在翅型分化过程中的关键作用，发现了昆虫翅发育调控的新机制。
地球上的昆虫预计有1000多万种，目前已经命名的昆虫有100多万种。不同种类昆虫翅的质地、颜色、斑纹、翅脉均具有鲜明的个性，而翅的形态特征是昆虫分类的最重要依据。在昆虫的翅发育过程中，Ubx是一个决定性基因，决定着前翅与后翅的形态分化。已有的研究表明：在果蝇、甲虫、蝴蝶等昆虫中，前翅不表达Ubx，只在后翅表达Ubx；Ubx在后翅的特异表达，使昆虫后翅的大小、形状、斑纹、翅脉等与前翅不同。比如果蝇前翅不表达Ubx，发育成正常的膜翅，Ubx在后翅表达，使后翅退化成很小的平衡棒。那么，种类繁多的昆虫大家庭所有成员，Ubx的表达模式及其在前后翅分化中的功能是否遵循同一个模式？此外，有些种类的昆虫具有翅多型现象：比如蚜虫种群内有些个体有翅（有翅型），有些个体无翅（无翅型）；褐飞虱种群内有些个体翅发育充分（长翅型），有些个体翅发育程度很低（短翅型）。具有翅多型现象的昆虫，Ubx如何调控不同翅型的前后翅发育与分化？这些问题的解答，对揭示昆虫多样性的进化机制、昆虫对环境的适应性机制具有重要的意义。
褐飞虱是单食性昆虫，只取食水稻，刺吸水稻韧皮部汁液、传播水稻病毒。褐飞虱为害严重时，整片水稻枯萎倒伏。在长期的进化过程中，褐飞虱对水稻产生了高度适应性。在温带及亚热带地区，水稻在冬季无法生长，褐飞虱自身抗寒性差，无法通过休眠或者滞育的方式越冬。为了生存，褐飞虱进化出一套灵活高效的翅型转换系统，以追寻高质量寄主。当水稻营养状况恶化时，褐飞虱种群内以长翅型为主。长翅型成虫的翅发育程度高，前翅与后翅均长于身体，飞行能力强，借助于季风可远距离迁飞到新的栖息地，在新栖息地找到营养状况好的水稻繁衍生息；当水稻营养状况良好时，褐飞虱种群以短翅型为主，短翅型成虫的翅发育程度低，前翅与后翅均短于身体，失去飞行能力，繁殖能力强，种群增殖能力强。两种翅型褐飞虱翅的大小顺序：长翅型前翅＞长翅型后翅＞短翅型前翅＞短翅型后翅。Ubx作为翅形态决定的关键角色，如何灵活地响应水稻营养状况，并启动长翅型或短翅型发育进程，是一个有趣的话题。
图1. 翅型发育关键基因沉默后显著影响了褐飞虱翅大小。
研究团队通过多年的驯化选择，构建了遗传稳定的褐飞虱长翅品系及短翅品系。利用褐飞虱长翅型与短翅型品系，通过RNAi、qPCR、原位杂交、免疫组化、Gal4-UAS转基因果蝇品系等技术研究褐飞虱Ubx在翅型分化中的功能。研究结果表明，褐飞虱Ubx的表达模式与作用模式，与现有昆虫Ubx的经典理论存在着显著不同。主要表现在一是表达模式不同，褐飞虱Ubx在前翅与后翅翅芽中均有表达。二是Ubx通过剂量效应调控褐飞虱翅的发育程度，褐飞虱后翅Ubx的表达量高于前翅，短翅品系Ubx表达量高于长翅品系，Ubx剂量越高，翅发育程度越低，翅越小，反之，Ubx剂量越低，翅发育程度越高，翅越大。三是水稻营养状况调控褐飞虱胰岛素受体InR1/2的表达量，而InR1/2进一步调控褐飞虱Ubx的表达，营养贫乏的黄熟期水稻使InR1表达量升高，InR1抑制Ubx的表达量，使褐飞虱发育为长翅型，利于褐飞虱种群迁飞，寻找新的栖息地；营养丰富的分蘖期水稻使InR2表达量升高，InR2上调Ubx的表达量，使褐飞虱发育成短翅型，利于种群的增殖。
图2. 翅型发育关键因子在褐飞虱暴发危害中的作用。
研究结果证明，褐飞虱的Ubx没有采用果蝇、甲虫、蝴蝶等昆虫的0-1（前翅-后翅）模式，而采用剂量高低控制翅的大小，根据水稻的营养状况及时调整表达量，保证翅的可塑性，翅型的发育与水稻营养状况保持高度契合，利于种群的生存繁衍。有趣的是，Ubx就像一支军队，不“出征”的时候低调潜伏在前翅翅芽与后翅翅芽，使褐飞虱发育成长翅型；需要“出征”时立即高调大量现身，使褐飞虱发育成短翅型。果蝇、赤拟谷盗等昆虫，前翅在发育过程中至始至终没有Ubx，前翅与后翅形态发育方向很早就已确定，不可能产生翅可塑性。因此，褐飞虱Ubx的特殊表达模式及作用模式，保障了翅发育的灵活性与可塑性，提高其对水稻的适应能力。
该研究结果首次报道了半翅目昆虫Ubx的特殊表达模式及功能，突破了昆虫翅发育的经典理论，为揭示褐飞虱成灾的内在机制、褐飞虱寄主适应性机制、开展褐飞虱在虫源地迁出时间的精细化预测提供了重要依据。
华中农业大学植物科学技术学院博士研究生刘方舟、李祥、赵慕华为论文共同第一作者，张启发教授和华红霞教授为论文通讯作者。该研究得到了国家自然科学基金（31871953）、重点研发项目（2017YFD0301400）、中央高校基本科研业务费（2662015PY115）、中国农业科研系统专项资金（CARS-01-05）等项目资助。
论文链接：https://academic.oup.com/nsr/article/7/7/1181/5817860
日期：2020-10-13
